《继怪怪守护神第二季》平凡な少年・加賀見かずやの前に、付喪神の美少女・桐葉が現れてから、これまでの生活は一変した。怪異を呼び寄せる「忌み子」であったかずやは、土地の神・くくりから怪異を倒す「すそはらい」の命を受け、桐葉と共に奮闘していた。かずやたちは、学校の活動として、怪異の情報を集める「お悩み相談室」を立ち上げることに。しかし、平和なお悩みが寄せられる裏側で、くくりを狙う大きな計画が動き始めていた…。ドＳな美少女付喪神の桐葉だけでなく、図らずも巻き起こるハプニングと共に、かずやへ想いを寄せる女子たちも参戦！学園で伝奇で美少女山盛りな欲張りコメディ、第二幕の始まり！