《路人女主的养成方法剧场版》某春日，安依伦也在樱花飞舞的斜坡上，命中注定地遇见了女孩加藤惠，她正想着和她做个同人游戏，让她当第一女主角。他邀请了艺术系成员、同人插画家摇摇欲坠的泽村斯宾塞英里和学年优等生、活跃于轻小说作家的霞丘诗佑，共同创作了祝福软件。并且毕竟发表了第一部作品——。Eiri和Shiyu去流行创作者AkizakaAkane的地方开发一个大片。祝福软件代表伦继续俱乐部活动，与副代表惠一起开始新游戏的开发。他利用初中插画师羽岛泉，委托作为制作人的哥哥伊织，与冰藤道惠和他的乐队icytail一起推动新作品的开发，但是……EriRy和石宇？轮叶和辉的关系爆发了？祝福软件的新作将何去何从？围绕卑微女主角的青春涂鸦即将结束。