《公主代理人续篇第一章》舞台是19世纪末。阿尔比恩王国由于共和革命而分割。被宏大的墙壁分断的首都伦敦，东侧由王国、西侧由共和国统治，成为各国间谍活跃的暗影战争最前线。革命之后10年，王国名门梅菲尔女王校出现了以女高中生为伪装、身为共和国间谍而活动的5名少女。阻止了女王暗杀未遂事件，结束了在卡萨布兰卡休养的她们，接到了Control下达的新指令。以这一任务为契机，5名少女——Team白鸽发端被卷入动摇全国的巨大漩涡中——。